Angelo del Toscano, ministrul general franciscan, a comandat acest oratoriu de langa San Francesco al Prato in 1451, la scurt timp dupa canonizarea Sf. Bernardino de Siena. Angelo del Toscano a murit in anul urmator, proiectul fiind oprit pana in 1457 cand Agostino di Duccio a fost insarcinat cu realizarea fatadei. Finalizarea acesteia, care a fost una dintre primele lucrari renascentiste din Perugia, a fost sarbatorita cu mare ceremonie in 1461.

Agostino di Duccio a decorat fatada cu reliefuri prezentand scene din viata Sfantului Bernardino, cu figuri din Buna Vestire si ale sfintilor patroni ai orasului. De remarcat este relieful din luneta de deasupra usilor duble, care infatiseaza pe San Bernardino.

Spre deosebire de fatada, interiorul, care are un naos si doua nave separate de grupuri coloane din caramida, este in intregime gotic.

Altarul actual este format de un sarcofag roman (secolul 4 d.Hr.), care a fost reutilizat in 1262 pentru ingroparea Fericitului Giles. Acesta a murit in chilia sa de la ceea ce mai tarziu a devenit Convento di Monteripido si a fost initial ingropat in San Francesco al Prato. Moastele si sarcofagul par sa fi fost separate in 1781: moastele au fost transportate succesiv in Palazzo Vescovile in 1872, la Duomo in 1880, la Convento di Monteripido in 1920, si, in cele din urma, aduse in Oratoriu in 1936. Altarul initial a fost mutat tot atunci la Sant' Agata, fiind construit un altar nou sub care au fost depuse moastele.

Sarcofagul a fost mutat la Museo Civico in 1872 si a ramas acolo pana in 1946, cand a fost reunit cu relicvele din Oratoriu, inlocuind altarul construit in 1936.

Pe partea din fata a sarcofagului, opt coloane definesc sapte nise. In nisa centrala este reprezantat Cristos intronat, nisa din dreapta contine o personificare a Bisericii care detine cheile Sf. Petru, in timp ce restul contin diferiti apostoli. Hristos inmaneaza unuia dintre apostoli noua lege; aceasta iconografie crestina timpurie este cunoscuta sub numele de Traditio Legis. In registrul superior, Ionas este aruncat peste bord si este inghitit de o balena (pe partea stanga), pentru a scapa doar trei zile mai tarziu (pe partea dreapta a sarcofagului). Capetele de barbati de la colturile sarcofagului sunt probabil portrete ale celor care au fost inmormantati aici.